С 1998 года по 2002 год Цыденов занимал руководящие посты на предприятиях железнодорожного транспорта. Последняя должность - начальник отдела маркетинга и договорной работы дорожного центра фирменного транспортного обслуживания управления Дальневосточной железной дороги. 

 В 2002-2004 годах был генеральным директором ООО "Дальнефтетранс" в Хабаровске. С 2004 года по 2006 год - генеральный директор ОАО "Дальневосточная транспортная группа" (Хабаровск). 

 В 2006-2009 годах Цыденов занимал должность заместителя директора Департамента государственной политики в области железнодорожного транспорта Министерства транспорта РФ. 

В 2010 году Алексей Цыденов был включен в список лиц резерва управленческих кадров под патронажем Президента Российской Федерации. С 2009 года по 2011 год занимал пост заместителя директора Департамента промышленности и инфраструктуры Правительства РФ. С 11 января 2012 года по июнь 2012 года Цыденов возглавлял Федеральное агентство железнодорожного транспорта (Росжелдор). 

18 июня 2012 года Алексей Цыденов назначен заместителем министра транспорта РФ распоряжением Председателя Правительства РФ Дмитрия Медведева. 

С 22 сентября 2017 года - глава Республики Бурятия, Председатель правительства республики.