Родился в доме отдыха Поленово Тарусского района Тульской области, где его отец работал главврачом.

В 1992 г. - окончил режиссерский факультет ВГИКа (мастерская И. Таланкина), диплом не защитил.

1986-1989 - снял несколько учебных работ.

В 1991 г. - дебютировал в кино как актер под псевдонимом «Иван Чужой» в фильме  режиссера Никиты Тягунова «Нога», и в том же году был отмечен призом  за лучшую актерскую работу на кинофестивале  «Молодость» в Киеве.

Первый же полнометражный фильм «Арбитр», в котором Охлобыстин был режиссером, сценаристом и исполнителем главной роли, сделал его известным; он получил приз за лучшую режиссуру на Московском кинофестивале «Вторая премьера» (1992) и приз за лучшую режиссерскую работу в конкурсе «Фильмы для избранных» на кинофестивале «Кинотавр» (1992).

С апреля 1994 по 1998 гг. - был секретарем  Союза кинематографистов России.

16 февраля 1996 г.- во МХАТе состоялась премьера спектакля по пьесе Охлобыстина «Злодейка, или крик дельфина» (режиссер Михаил Ефремов), он также написал комедию «Черный пиар».

В 1995-1999 гг. - был ведущим программы «Канон» Московской патриархии на телеканале ТВ-6.

В 2000 г. - он снялся  в фильмах «Вместо меня», «ДМБ», «Даун Хаус».

В 2001 г. -  уехал на семь месяцев в Азию, где в Ташкентской епархии был рукоположен в священники.

До 2005 г. -  служил в храме святителя Николая в Заяицком, расположенном на Раушской набережной Москвы реки, а затем - в храме Софии Премудрости Божией на Софийской набережной.

В 2007 г. -на экраны вышел фильм Михаила Хлебородова «Параграф 78», снятый по сценарию Охлобыстина, а вскоре вышло и продолжение – «Параграф 78: пункт 2».

В том же 2007 году Охлобыстин, после долгого перерыва, снялся в кино, сыграв роль Григория Распутина в исторической ленте Станислава Либина «Заговор» (прецедент, когда главную роль в фильме сыграл действующий священнослужитель).

8 февраля 2010 года - патриарх Кирилл отстранил  Охлобыстина от священнослужения, запретив ношение священнических одежд и иерейского креста.

В 2011 г. - сыграл в картинах «Служебный роман. Наше время», «Generation П», «Суперменеджер, или Мотыга судьбы».

1 декабря 2010 г. - назначен креативным директором  компании «Евросеть». 

14 августа 2012 г. - возглавил высший совет партии «Правое дело».